Realizó su primer trabajo para la editorial Marvel Comics en 1979 en Spectacular Spiderman, en un crossover con Daredevil. Pero se dio a conocer como joven promesa en la serie Daredevil, también para Marvel Comics, entre finales de los setenta y principios de los ochenta. Poco después, realizaba para la editorial DC Comics Ronin, la historia de un samurái sin amo en un futuro postapocalíptico, obra donde mostró una evolución gráfica influenciada tanto por algunos artistas europeos como algunos clásicos de la historieta japonesa.
En 1986 retornó a la serie Daredevil, guionizando la saga Born Again, y contando en esta ocasión con el excelente David Mazzucchelli en la parte gráfica. En esta saga, Miller usa la iconografía católica como metáfora para contar la caída y posterior 'resurrección' del personaje. A nivel formal, condensa toda la experiencia acumulada hasta la fecha demostrando su pericia narrativa con un preciso control del ritmo y los tiempos de la historia, y apoyándose en unos diálogos y una prosa secos, austeros y certeros.
Frank Miller (1982).
Su obra más afamada es Batman: The Dark Knight Returns (El Regreso del Caballero Nocturno, El Regreso del Señor de la Noche o El Regreso del Caballero Oscuro dependiendo de la traducción), de nuevo en DC Comics, en la que presentaría a un Batman envejecido y retirado (que acabaría enfrentándose con Superman, el otro gran icono de la editorial), mostrándonos de paso su visión de un cercano futuro ultraviolento y dominado por los Mass Media. Posteriormente, y junto a Mazzucchelli de nuevo, recrearía el primer año de Batman en la saga de cuatro números Batman: Año Uno, acercándose aquí más que nunca a los registros propios de la literatura de serie negra.
Hay que mencionar también sus dos colaboraciones con el dibujante Bill Sienkiewicz: Daredevil: Love and War y, especialmente, Elektra:Assassin, donde definiría de una forma más detallada a la asesina ninja que creara para las páginas de Daredevil, y su trágico pasado, inspirado en su homónimo mitológico (mito de Elektra).
En los 90, Miller abandona DC comics y realiza para Epic Comics una última obra sobre su creación Elektra, titulada Elektra Lives Again, y en la que Miller, acompañado de uno de los mejores colores de Linn Varley, quiso dar su particular adiós al mundo de Daredevil. Volvió, sin embargo, en 1993, a escribir una miniserie del personaje (acompañado por el dibujo de Jonh Romita Jr) que se tituló Media:Daredevil: Man Without Fear, basada a priori en un fallido guión cinematográfico.
Su obra más importante durante los noventa es aquélla que concibió en la editorial independiente Dark Horse, donde Miller se encontró con total libertad creativa para hacerlo que quisiese. Así, en 1990 colabora con el dibujante Geoff Darrow en Hard Boiled, una ultraviolenta historia que mezclaba satira, género negro y ciencia ficción. Esta fue una obra con problemas, debido a que en Dark Horse recibieron protestas por el contenido de la obra. En el mismo año colabora con el dibujante Dave Gibbons (famoso por sus dibujos en Watchmen, a los guiones de Alan Moore) y ambos crean la serie limitada "Martha Washington: Give Me Liberty", donde la sátira política que tan bien supo llevar siempre Miller (sobre todo en "Dark Knight Returns" y en "Elektra:Assasin") alcanzaba nuevas cotas en esta historia apocalítica, violenta y futurista. Miller y Gibbons volvieron a trabajar en el personaje después, en "Marta Washington Goes to War" (1994), "Happy Birthday, Marha Washington" (1995), "Martha Washington Stranded in Space" (1995) "Martha Washington Saves the World"(1997) y "Martha Washington Dies" (2007).
Entre esos trabajos y otros realiza otros menores, como guiones de películas, la miniserie "RoboCop Vs The Terminator" o un trabajo con el famoso personaje de Image, Spawn en el crossover "Batman/Spawn". Pero si algo destaca de esta época es su famosa obra de genero negro y pulp Sin City, cuyo primer número fue realizado en 1991 con el nombre de "Sin City", puesto que Miller no tenía pensado al principio seguir escribiendo historias ambientadas en esta ciudad. A partir de Sin City Miller ahonda gráficamente en una síntesis estética más deudora del expresionismo, con fuertes influencias del argentino José Muñoz, que de la temática de serie negra en la que se enmarcan las historias y a las que se pretende homenajear.
En 1995, Miller trabajó de nuevo con Darrow en Big Guy and Rusty the Boy Robot, que continúa inédita en España pero que ha conocido una serie animada traducida como "Grandullón y Robotín". Big Guy conoció cierta popularidad en Dark Horse y de ésta resultaron algunos crossovers con otros personajes del universo ficticio (pero nunca confirmado como tal) de la editorial, llegando a juntarse con el Madman de Mike Allred o con Martha Washington en la aventura titulada "Martha Washington Stranded in Space".
En 1998 realiza "300", una pequeña novela gráfica que relata la batalla de las Termópilas desde el punto de vista espartano. Es un cómic que llamó la atención sobre todo por el excelente color y por la decisión de Miller de editarlo en formato apaisado.
Recientemente Miller volvió a DC para realizar una segunda parte de la exitosa "Dark Knight Returns". Así, entre Noviembre de 2001 y Julio de 2002, DC editó una miniserie en tres números titulada "The Dark Knight Strikes Again" (El Caballero Oscuro Contraataca, o El Señor de la Noche Ataca de Nuevo), también conocida por las siglas "DK2". Esta es una historia controvertida dado que ha dividido fuertemente las opiniones de lo fans. Si en los últimos años, y principalmente en su obra Sin City, ciertos sectores de público empezaron a dudar de que la calidad creativa de Miller siguiese siendo tal, con este "DK2" el sentimiento se acrecentó puesto que muchos fans se sintieron estafados. En oposición total a estos fans, la otra mitad suele defender que es un muy buen cómic.
Actualmente Frank Miller sigue trabajando con Batman en la serie "All Star: Batman & Robin The Boy Wonder", junto al dibujante Jim Lee.
Últimamente Miller ha conocido especial relevancia mediática por las adaptaciones cinematográficas de dos de sus obras, su popular serie Sin City, dirigida en 2005 por Robert Rodríguez (con el mismo Miller como codirector, y Quentin Tarantino haciéndose cargo de algunas escenas) y posteriormente la novela gráfica 300, llevada a la pantalla grande en 2007 por Zack Snyder. Pero Miller, antes de las adaptaciones de "300" y "Sin City" ya había hecho sus pinitos en el cine. Su trabajo más destacado en este aspecto fue, en los 90, el de guionista de la segunda y tercera parte de Robocop. Sin embargo, quedó muy insatisfecho de estos trabajos, debido sobre todo que se sintió coartado creativamente. De todas formas, su guión original para Robocop 2 fue adaptado por Steve Grant para Avatar Press.
También realizó cameos en las películas "RoboCop 2"(1990), "Jugular Wine: A Vampire Odissey"(1994) "Daredevil"(2003) y "Sin City"(2005).
La historia comienza con la llegada a Esparta de un emisario del rey Jerjes I, quien demanda a la ciudad rendirse ante el rey persa. El rey Leónidas I lo asesina, pero no logra la aprobación de las autoridades religiosas para ir a la guerra en forma completa. Ante esto, toma a 300 espartanos y se va sólo con ellos, argumentando que serían su "guardia personal", con lo cual va a la guerra sin declararla formalmente.
Ante ellos se presenta Efialtes, un guerrero deforme, a quien Leónidas rechaza por no poder alzar su escudo apropiadamente. Los espartanos establecen una defensa en el paso de las Termópilas y consiguen rechazar a todos los ejércitos que se envían gracias al estrecho espacio del mismo que no permitía a los persas aprovechar su superioridad numérica; pero son derrotados cuando Efialtes le revela a Jerjes la presencia de un paso oculto mediante el cual los persas logran rodear a los Espartanos.
Jerjes I intenta humillar a Leónidas I una vez más forzándolo a rendirse. Éste arroja al suelo su casco y su escudo, pero mediante un engaño logra arrojar su lanza al propio Jerjes, quien se creía una deidad, y desfigurar su rostro. Los espartanos fueron rematados inmediatamente después.
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